Oral microbiota and their antibiotic susceptibility in free-living monkeys in Goiás State, Brazil: Repercussions for injuries in humans

Abstract INTRODUCTION: Goiás State, which is in the midwest region of Brazil, has several urban forests. This fact, along with the expansion of urban areas within the limits of Forest Conservation Units, increases the contact between humans and wildlife, such as capuchin monkeys. The impulsive behavior of these animals and the scarcity of food cause them to vigorously search for food, leading to direct encounters with Park visitors, which can result in scratches and bites and making them potential disseminators of pathogenic microorganisms. METHODS: Ten specimens of bearded capuchin monkey (Sapajus libidinosus) were captured at the Onofre Quinan Environmental Park in Anápolis, Goiás, Brazil. Samples were collected from the monkeys, and the bacteria and fungi present in the samples were isolated and identified. Then, the identified microorganisms were subjected to antibiotic susceptibility testing. RESULTS: A total of 111 bacteria and 12 fungi were isolated, including two strict anaerobic bacteria of the genus Peptostreptococcus, 109 facultative anaerobic bacteria, and 12 yeasts. Among the facultative bacteria, enterobacteria and Staphylococcus were common. Resistance to tetracycline and ampicillin antibiotics was detected in the enterobacteria, and resistance to tetracycline, erythromycin, and clindamycin was detected in the Staphylococci. The other strains were sensitive to all tested antimicrobials. Cefoxitin showed 100% efficacy in all isolated bacteria. CONCLUSIONS: For bites from capuchin monkeys, we recommend performing complete hygiene and antibiotic therapy, according to medical recommendations. Given the 100% effectiveness of cefoxitin, it should be considered for this type of injury, especially in the study region.

Hematological profile of captive bearded capuchin monkeys (Sapajus libidinosus) from Northeastern Brazil / Perfil hematológico de macacos-prego (Sapajus libidinosus) do nordeste do Brasil

ABSTRACT: Bearded Capuchin or Black-striped Capuchin monkeys (Sapajus lidibinosus) are New World robust capuchin monkeys widely used in medical research. Few data are available concerning hematological reference values for these species, with no studies available from the Northeast region in Brazil. The aim of this study was to determine the hematological reference values for healthy bearded capuchin monkeys and to analyze the influence of sex and age factors. Blood samples were collected from 50 healthy bearded capuchin monkeys housed in captivity. These were analysed for total erythrocyte, hemoglobin, leukocyte and platelet count, packed cell volume (PCV), mean corpuscular volume (MCV), mean corpuscular hemoglobin (MCH) and mean corpuscular hemoglobin concentration (MCHC). When considering the age factor, significant differences were reported for total erythrocyte count, PCV, hemoglobin, total leucocytes, band neutrophils, eosinophils and lymphocytes (higher in juveniles). Significant sex-associated differences were noted for total erythrocyte count, PCV, hemoglobin (higher in males) and number of lymphocytes (higher in females).We have reported for the first time the hematological profile of bearded capuchin monkeys in captivity in the state of Paraíba, Brazil. These results can contribute for a better understanding of the normal physiology of capuchin monkeys, while demonstrating that factors such as sex and age influence hematological parameters should be taken into consideration in the hematological evaluation of this species.

RESUMO: Os macacos-prego (Sapajus lidibinosus) são macacos capuchinhos robustos do Novo Mundo amplamente utilizados na pesquisa médica. Poucos dados estão disponíveis sobre valores de referência hematológicos para essas espécies, e não há estudos na região Nordeste no Brasil. O nosso objetivo foi determinar os valores de referência hematológicos para macacos-prego saudáveis e analisar a influência de fatores como o sexo e a idade. Foram coletadas amostras de sangue de 50 macacos-prego saudáveis alojados em cativeiro. Determinaram-se as contagens de eritrócitos, hemoglobina, leucócitos e plaquetas, hematócrito, volume corpuscular médio (MCV), hemoglobina corpuscular média (MCH) e concentração média de hemoglobina corpuscular (MCHC). Foram encontradas diferenças significativas relacionadas à idade para a contagem total de eritrócitos, hematócrito, hemoglobina, leucócitos totais, neutrófilos em banda, eosinófilos e linfócitos (maior em juvenis). Diferenças significativas associadas ao sexo foram observadas para a contagem total de eritrócitos, hematócrito, hemoglobina (maior nos machos) e número de linfócitos (maior nas fêmeas). Relatamos o primeiro perfil hematológico de macacos-prego alojados em cativeiro no estado da Paraíba, Brasil. Estes resultados contribuem para uma melhor compreensão da normal fisiologia dos macacos-prego e demonstram que fatores como sexo e a idade têm influência e devem ser considerados na sua avaliação hematológica.

Isolation and genotyping of Clostridium perfringens and Clostridium difficile in Capuchin Monkeys (Sapajus spp.) / Isolamento e genotipagem de Clostridium perfringens and Clostridium difficile em macacos-prego (Sapajus spp.)

ABSTRACT: The importance of Clostridium perfringens and C. difficile for most wild animal species remains unclear. This study aimed to isolate and genotype C. perfringens and C. difficile in stool samples from free-living and captive capuchin monkeys (Sapajus flavius and Sapajus libidinosus) in Brazil. Ten free-living S. flavius and 14 captive S. libidinosus were sampled for this study. To isolate C. difficile, stool samples were inoculated on plates containing cycloserine-cefoxitin fructose agar supplemented with horse blood and sodium taurocholate. Two different protocols for C. perfringens isolation were tested: direct plating onto selective agar and enrichment in brain heart infusion (BHI) broth followed by plating onto selective agar. C. difficile was not detected in the present study. The results were identical for both protocols tested for isolation of C. perfringens. Four samples (16.7%) were positive for C. perfringens type A, including one sample from a free-living animal (4.2%) and three from captive animals (12.5%), meaning there was no significant difference between these two groups. C. perfringens isolates were negative for all additional virulence factors evaluated, including enterotoxin encoding-gene (cpe) and beta-2 encoding-gene (cpb2). These results suggested that C. perfringens type A is found in the microbiota of capuchin monkeys, although it is less frequent than previously reported in domestic animals.

RESUMO: A importância de Clostridium perfringens e C. difficile para a maioria das espécies silvestres ainda não está clara. O objetivo do presente estudo foi isolar e genotipar C. perfringens e C. difficile em amostras de fezes de macacos-prego (Sapajus flavius e Sapajus libidinosus) de vida livre e criados em cativeiros no Brasil. Dez S. flavius de vida livre e 14 S. libidinosus de cativeiro foram incluídos no presente estudo. Para isolamento de C. difficile, as amostras de fezes foram inoculadas em agar cicloserina-cefoxitina frutose, suplementado com sangue e taurocolato de sódico. Para isolamento de C. perfringens, foram testados dois protocolos: plaqueamento direto em ágar seletivo e enriquecimento em caldo seguido de plaqueamento em ágar seletivo. C difficile não foi detectado no presente estudo. Os resultados foram idênticos para ambos os protocolos testados para isolamento de C. perfringens, resultando em quatro animais (16,7%) positivos para C. perfringens tipo A. Destes, uma amostra era de um animal de vida livre (4,2%) e três de animais de cativeiro (12,5%), não havendo diferença entre esses dois grupos. Os isolados de C. perfringens foram negativos para todos os fatores de virulência adicionais avaliados, incluindo o gene codificador de enterotoxina (cpe) e o gene codificador beta-2 (cpb2). O presente estudo sugere C. perfringens tipo A como parte da microbiota de macacos-prego, embora esse agente seja menos frequente como comensal, do que relatado anteriormente, em animais domésticos.

Natural infection by Microsporum canis in a capuchin monkey / Infeção natural por Microsporum canis em macaco capuchinho

ABSTRACT: This paper described a case of a capuchin monkey (Sapajus libidinosus) with non-pruritic skin lesions. During the physical examination, multifocal areas of alopecia with crusts, erythema and scaling compatible with dermatophytosis were reported on the right fore and hind limbs and on tail. Fungal culture findings revealed a diagnosis of dermatophytosis due to Microsporum canis. The animal was successfully treated with itraconazole. This is the first report of a dermatophytosis case in S. libidinosus and the first description of an effective treatment in this species.

RESUMO: O presente trabalho relata o caso de um macaco capuchinho (Sapajus libidinosus) com lesões de pele não-pruriginosas. Durante o exame físico foram encontradas lesões multifocais com crostas, eritema e descamação compatíveis com dermatofitose, nos membros anterior e posterior direitos, bem como na cauda. O animal não tinha outras alterações. O diagnóstico de dermatofitose por Microsporum canis foi realizado através de cultura fúngica das lesões. O animal foi tratado com sucesso com itraconazol. Este é o primeiro relato de um caso de dermatofitose em S. libidinosus e a primeira descrição de um tratamento eficaz para esta espécie.

Comparative anatomy of the gluteal muscles of Sapajus libidinosus / Anatomia comparativa dos músculos da região glútea de Sapajus libidinosus

New World primates Sapajus sp. unexpectedly display cognitive aspects, tool use, social behavior, memory and anatomical aspects similar to Old World primates, such as chimpanzees and baboons. Convergent evolutionary aspects must have occurred between Sapajus and Old World primates and should be verified not only in terms of behavior analysis, but also of anatomical structure. The pelvic region can provide data for evolutionary verification trends, since taking standing position is one of the characteristics associated to the use of tools by early humans and pongids. We used eight specimens of Sapajus libidinosus to describe the deep muscular structure of the pelvis. Unlike humans, the gluteus medius muscle in S. libidinosus is completely covered by the gluteus maximus and elongated as compared to humans and chimpanzees, putatively by the elongated pelvis of S. libidinosus. Considering origin and insertion, the gluteus maximus muscle resembles more its counterpart in baboons than in humans and chimpanzees, since this muscle in baboons is associated to semibiped posture and to the tail. Gluteus minimum, piriformis, superior gemellus, internal shutter, gemellus and lower square muscles are positioned in this order in relation to the cranial-caudal axis, with all of its tendons converging for a common insertion in the greater trochanter. The muscles of the gluteal region of S. libidinosus are similar to the baboon, especially regarding the gluteus maximus, which points to the evolutionary kinship of these animals.(AU)

Os Sapajus sp apresentam aspectos cognitivos, uso de ferramentas, comportamento social e memória, além de aspectos anatômicos, similares à primatas do Velho Mundo, como chimpanzés e babuínos, fatos inesperados para estes animais, que são primatas do Novo Mundo. Aspectos evolutivos convergentes devem ter ocorrido entre Sapajus e primatas do Velho Mundo que devem ser verificados não somente em termos de análise do comportamento, mas da estrutura anatômica. A região pélvica pode fornecer dados para a verificação de tendências evolucionárias, pois assumir a posição bípede é uma das características associadas ao uso de ferramentas pelos humanos primitivos e pongídeos. Para descrever a estrutura muscular profunda da pelve, foram utilizados oito espécimes de Sapajus libidinosus. O músculo glúteo médio em S. libidinosus, diferente de humanos, é totalmente recoberto pelo glúteo máximo, é alongado em relação aos humanos e chimpanzés, putativamente pela pelve alongada dos S. libidinosus. O músculo glúteo máximo se assemelha, considerando origem e inserção mais aos babuínos do que em humanos e chimpanzés, uma vez que em babuínos esse músculo está associado à postura semibípede e à cauda. Os músculos glúteo mínimo, piriforme, gêmeo superior, obturador interno, gêmeo inferior e quadrado estão posicionados nesta ordem em relação ao eixo crânio-caudal com todos seus tendões convergindo para uma inserção comum no trocânter maior. Os músculos da região glútea de S. libidinosus são semelhantes ao babuíno principalmente no que se refere ao músculo glúteo máximo, o que reflete o parentesco evolutivo desses animais.(AU)

Descrição morfológica de duas espécies de Sapajus encontradas na Paraíba: S. libidinosus e o recém-redescoberto e já criticamente ameaçado S. flavius / Morphological description of two species of Sapajus found in Paraíba: S. libidinosus and the newly discovered and endangered S. flavius

Sapajus flavius e S. libidinosus são duas espécies de macacos-prego encontrados no Estado da Paraíba. S. flavius ou macaco-prego-galego foi recentemente redescoberto e está criticamente ameaçado de extinção, sendo encontrado em fragmentos remanescentes de mata Atlântica do litoral do RN, PB, PE e AL. S. libidinosus tem uma distribuição e população maior, coexistindo de S. flavius na PB, entretanto, ocupando o oeste da PB, na caatinga. Frente à lacuna no conhecimento sobre estas espécies foi realizada a descrição morfológica das mesmas, envolvendo biometria externa, dos órgãos do trato gastrointestinal, topografia visceral e a descrição anatômica. Apesar da literatura descrever S. flavius como o menor dos Sapajus, concluímos que não há diferenças morfológicas entre as espécies estudadas. Tais informações servem de subsídios para melhores manejos visando a conservação das espécies e ajudando na classificação taxonômica desse gênero recentemente modificado.

Sapajus flavius and S. libidinosus are two species of capuchin monkeys found in the state of Paraíba, Brazil. S. flavius or Macgrave's capuchin monkey was recently rediscovered and is now critically endangered, found only in remaining fragments of Atlantic forest in the coastal region of the Brazian Northeast. S. libidinosus has a larger population and distribution, coexisting with S. flavius in Paraíba, however living in the western part of the state, in the semi-arid. Since there is a lack of knowledge about these species, a morphologic description of them was made, involving external and gastrointestinal tract biometry, visceral topography and anatomic description. Although the literature describes S. flavius as the smaller monkey of the Sapajus genus, we conclude that there are no morphological differences between these species. Such information contributes to best management practices for conservation of the species and to the correct taxonomic classification of the genus recently modified.

Anatomia do cone medular aplicada à via epidural de administração de fármacos em macacos-prego (Sapajus libidinosus) / Anatomy of the medullary conus applied to the epidural route of administration of drugs in capuchin monkeys (Sapajus libidinosus)

Com este estudo objetivou-se descrever a topografia do cone medular do macaco-prego (Sapajus libidinosus) a fim de fornecer suporte para que a realização de procedimentos anestésicos, bem como exames de mielografia e coleta de líquor, dentre outros procedimentos que utilizam a via epidural. Para tanto foram dissecados oito animais, sendo seis machos e duas fêmeas, de diferentes faixas etárias. Rebateu-se a pele para retirada da musculatura da região dorsal, exposição de toda a coluna vertebral e identificação das vértebras lombares e sacrais. Para estabelecer o final da medula espinhal e medir o comprimento do cone medular, foi aberto todo o canal vertebral lombossacro, seccionando-se lateralmente os arcos vertebrais. Em seguida a duramáter foi seccionada para visualização do cone medular e observação da relação topográfica deste com as vértebras. Todos os animais apresentaram cinco vértebras lombares e três vértebras sacrais. As vértebras se apresentaram, de forma geral, muito próximas e com os processos espinhosos bem desenvolvidos e direcionados em sentido cranial. O cone medular dos macacos-prego situou-se entre as vértebras L2 e L5, com a base localizando-se com maior frequência na altura da vértebra L3, enquanto o ápice em L4. O comprimento corporal (espaço interarcual occiptoatlântico até o espaço interarcual sacrocaudal) variou de 22,9 a 31,8cm, com média de 27,44 ±3,1cm enquanto que comprimento do cone medular variou de 1,70 a 3,51cm, com média de 2,47 ±0,57cm. Não houve correlação entre o tamanho do corpo e o comprimento do cone medular (r = 0,212). Conclui-se que apesar das variações do comprimento e posicionamento do cone medular, o seu ápice não ultrapassa a articulação lombossacral, tornando seguro o acesso ao espaço epidural por esta via.(AU)

This study aimed to describe the topography of the conus of capuchin monkey (Sapajus libidinosus) to provide support for anesthetic procedures, as well as examinations of myelography and CSF collection, among other procedures using the epidural route. Eight animals were dissected, six males and two females, of different ages. The skin was countered for removal of the dorsal musculature for exposure of the entire spine and identification of the lumbar and sacral vertebrae. To establish the end of the spinal cord and to measure the length of the conus medullaris, we opened the lumbosacral spinal canal through side section of the vertebral arches. The dura mater was sectioned to visualize the conus and to observe the topographical relation with the vertebrae. All animals showed five lumbar vertebrae and three sacral vertebrae. The vertebrae were in general very closed with the spinous processes well developed and directed cranially. The conus of capuchin monkeys was located between the L2 and L5 vertebrae, with the base mostly in the L3 vertebra, and the peak in L4. The body length (interarcual space occiptoatlântico until sacrocaudal interarcual space) ranged from 22.9 to 31.8cm, with a mean of 27.44±3.1cm while the medullary cone length ranged from 1.70 to 3.51cm, with a mean of 2.47±0.57cm. There was no correlation between body size and length of the medullary cone (r=0.212). It is concluded that despite the variations in length and positioning of the medullary cone, its height does not exceed the lumbosacral joint, making safe access to the epidural space in this way.(AU)

Anatomia comparativa da dura-máter de Sapajus libidinosus / Comparative anatomy of dura-mater of Sapajus libidinosus

O Sapajus libidinosus é um primata do novo mundo popularmente conhecido como macaco-prego, geograficamente distribuído por todo território sul-americano, possui características de inquietude e habilidade de manipulação de ferramentas para a obtenção de alimentos. Este estudo teve por objetivo descrever a morfologia dos seios da dura-máter de Sapajus libidinosus numa perspectiva comparativa. Foram utilizados um total de 3 animais adultos e machos oriundos da Universidade Federal de Goiás e fixados em solução aquosa de formaldeído 10%. No encéfalo de S. libidinosus, foi possível observar a fissura longitudinal, profunda e que divide o mesmo em dois hemisférios, esquerdo e direito. O lobo parietal e frontal apresenta-se relativamente lisoencefálico, mas com giros e sulcos bem definidos e no lobo occipital nota-se a predominância do aspecto lisencefálico. Nota-se a presença de 8 seios da dura-máter, que corresponde de modo geral às descrições para outros primatas como Pan, Papio e homem. Notamos a presença dos seios sagital dorsal, seio sagital ventral, seio transverso, seio reto, seio sigmóide, seio temporal e seio basilar, que são semelhantes a Pan, Papio e homem, a presença do seio parietal semelhante à Saimiri sciureus e a ausência do seio occipital, assim como em Macaca mullata. No macaco prego não foram observados os seios intracavernosos, seio esfenoparietal, seio petroso superior, seio petroso inferior, sendo estes descritos em Pan, Papio e Homem. Sendo assim, estes dados demonstram uma possível maior proximidade evolutiva entre Papio e Pan em relação ao homem do que o macaco Sapajus.

Sapajus libidinosus is a new World primate commonly known as capuchin monkey, geographically distributed throughout South America, has characteristics of restlessness and ability to manipulate tools to obtain food. This study aimed to describe the morphology of the dural sinuses of S. libidinosus through a comparative perspective. We used 3 adult male from the Federal University of Goiás, Brazil, fixed in aqueous 10% formaldehyde. The longitudinal fissure in the brain extends deeply and divides the organ into two left right hemispheres, The frontal and parietal lobe presents relatively smooth surface, but with well-defined gyri and sulci. In the occipital lobe, however, smooth surface aspect prevails. We observed eight sinuses of the dura mater, sagittal dorsal, ventral sagittal, transverse, straight, sigmoid, basilar and temporal which corresponds generally to the descriptions of other primates as Pan, Papio and man. Furthermore, parietal sinus similar to Saimiri sciureus and absence of sinus occipital, as in Macaca mullata, were also recorded. In the capuchin monkey, intracavernous, sphenoparietal, superior petrosal and inferior petrosal sinuses, which are described in Pan, Papio and Man, were absent. Taken together, these data point to a possible grater evolutionary proximity to man of Papio and Pan as compared to Cebus.